Построен был собор через несколько месяцев после организации Русской Православной церкви. Православной общине Фрунзе в ответ на ее запрос о предоставлении помещения для богослужений было выделено недостроенное административное здание. Летом 1944 года была возведена шатровая колокольня высотой 29 метров и произведена отделка стен. Богатый декор колокольни схож и с некоторыми элементами среднеазитской архитектуры, и с характерными для русского зодчества допетровской эпохи мотивами.
Полноценные службы в соборе начали проводить лишь в 1947 году. Росписи были закончены еще позже. Любопытно, что
...в 1953 году художником Б.Н. Чистяковым был написан маслом образ Воскресения. Настоятель о. Александр (Рябцовский) работой был очень недоволен, заставлял художника несколько раз переписывать, но прихожане образ полюбили, фотографировались перед ним, постоянно приносили цветы, а на большие праздники ставили на возвышение перед иконой свечки.
В 1957 г. была построена новая крещальня. Поводом, как ни странно, стал Всемирный съезд молодежи, проходивший в Москве и столицах союзных республик.
В 1996 году собор получил дополнительные земли рядом со своей территорией, что позволило организовать епархиальный исторический музей (музей православной культуры) с богатой коллекцией икон, церковной утвари, фотографий, исторических документов.
Собор посещал патриарх Алексий II.
В 2000-ые годы собор был незначительно перестроен. Сегодня это главный православный духовный центр всей Киргизии.
